Akari Hayami menempuh pendidikan untuk kelulusannya dari sekolah dasar dan menandatangani agensi Stardust Promotion. Pada 23 November 2008,[3] bersama dengan Yukina Kashiwa (sekarang anggota Nogizaka46) dan Ayaka Sasaki[1] untuk membentuk grup perempuan agensinya Momoiro Clover.[4] Grup tersebut didirikan sejak 2008 dan namanya menyatakan bahwa mereka adalah "anak-anak perempuan yang masih murni ingin membawa kebahagiaan".[5][6] Pada waktu itu, Momoiro Clover tampil di tempat berjalan di Taman Yoyogi di Shibuya, Tokyo, namun dengan perilisan singel indie pertamanya pada musim panas tahun berikutnya, kelompok tersebut dengan cepat mengembangkan ketenarannya.[7]

Pada 16 Januari 2011, di acara peluncuran untuk singel "Mirai Bowl", yang direncanakan untuk dirilis pada 9 Maret, Akari mengumumkan bahwa ia akam meninggalkan Momoiro Clover pada bulan April. Pengumuman tersebut disaksikan oleh 500 penggemar yang hadir. Sebagai pemimpin Momoiro Clover Kanako Momota, ia baru mengetahuinya 3 hari sebelumnya. Konser terakhirnya diadakan pada 10 April di Plaza Nakano Sun.[8] Akari kemudian berkata, setalhun setelah meninggalkan Momoiro Clover, bahwa ia memasuki industri hiburan dengan keinginan ingin menjadi aktris dan peragawati. Pada hari-harinya dalam grup tersebut, ia berjuang untuk menjadi dikenal sebagai seorang idola. Meskipun disebut sebagai "idola Akarin" dari Momoiro Clover, ia ingin menjadi "aktris dan peragawati Akari Hayami".[9]

Pada konser terakhirnya bersama dengan Momoclo, pada April 10, grup tersebut mengumumkan bahwa grup tersebut tanpa Akari akan dikenal dengan nama barunya, Momoiro Clover Z.[5][10] Pada akhir konser tersebut, para anggota lainnya mempersembahkan Akari dengan menampilkan sebuah lagu baru yang berjudul "Akarin e Okuru Uta" (あかりんへ贈る歌?, "Farewell Song to Akarin") untuknya. Lagu tersebut kemudian dirilis sebagai singel CD keluaran terbatas.[11]

Setelah meninggalkan grup tersebut, Akari Hayami utamanya aktif sebagai peragawati majalah mode. Ia juga membintangi film pemandu sorak Universal Music Japan Cheerfu11y, yang ditayangkan pada 22 Oktober 2011.[12] Pada September, setelah pengumuman film tersebut mendatangkan berita bahwa ia akan ikut dalam serial sitkom TV Tokyo baru yang berjudul Urero Mikakunin Shōjo yang mulai ditayangkan pada 7 Oktober 2011.[13][14] Serial tersebut juga menampilkan mantan teman sebandnya Momoiro Clover.

Pada musim semi 2014, Akari Hayami dijadwalkan untuk menampilkan peran utama pertamanya dalam sebuah film fitur.[15]