Beberapa lama setelah serangan Pearl Harbour, TaishoIsoroku Yamamoto, Commander-in-Chief Angkatan Laut Jepang memimpikan untuk menyerang kota besar pada pantai timur Amerika serikat dengan pesawat angkatan laut. Ia menugaskan Daisha Kameto Kuroshima untuk membuat studi kemungkinan untuk menggunakan armada kapal selam pengangkut pesawat. Sebelum hal ini dinyatakan secara formal, rencana tadi sudah dianalisa oleh Shoso Yoshio Suzuki dan Chusa Tatsunosuke Ariizumi.



Kegunaan dari kapal selam ini adalah untuk mengangkut pesawat serang khusus untuk semua tujuan dan kegunaan, seperti kapal induk bawah laut. Untuk standar persenjataan Perang Dunia II, kapal selam ini merupakan Ultimate Stealth Weapon.

Sebelumnya ada juga beberapa kapal selam pengakut pesawat lain yang hanya bisa mengangkut pesawat kecil, seperti Type 91, Type 96, atau Yokosuka E14Y Type 0. Meskipun begitu, I-400 mengambil konsep yang lebih banyak. Pesawat yang diangkut I-400 didesain dan dibangun untuk kegunaan ofensif.Meskipun begitu, pesawat berjenis ini membutuhkan catapult rail(pelontar pesawat pada dek kapal induk) lebih panjang. I-400 pun memenuhi standar itu.

Pada 13 Januari 1942, rencana Taisho Yamamoto dinyatakan di pusat komando armada laut. Bunyinya sebagai berikut.
1. Pesawat serang bisa mengangkut 1 torpedo atau bom seberat 800kg.
2. Kapal selam pengakut bisa membawa lebih dari 2 pesawat dan melaut lebih dari 40.000 mil laut.

40.000 mil laut itu sama dengan perjalanan bolak-balik dari Jepang ke pantai barat Amerika serikat tanpa pengisian bahan bakar.

Kapal selam ini dibuat dalam beberapa seri, yaitu:
I-400 (produksi dimulai 18 Jan 1943 sampai 30 Des 1944)
I-401 (produksi dimulai 25 April 1943)
I-402 (produksi dimulai 2 Okt 1943)
I-403 (produksi dimulai 29 Sep 1943)
I-404 (produksi dimulai Feb 1944)

1944. Jepang mengetahui apabila Jerman telah kalah, maka sekutu akan menuju Pasifik melewati Terusan Panama. Maka penting sekali untuk menghancurkan Terusan Panama. Kunci suksesnya akan didapat dengan menggunakan kapal selam kelas I-400.[

I-400 mengangkut 3 pesawat Aichi M6A1 Seiran, yang disimpan dalam Hangar Tube.

Penyerangan ke Terusan Panama merupakan tugas yang cukup berat. Hal ini dikarenakan penjagaannya yang amat ketat. Untuk itu, dibentuk divisi grup kapal selam pengangkut pesawat bernama 631 Kukotai. Divisi ini terdiri dari I-400, I-401, I-13, dan I-14. Patut diketahui, I-13 dan I-14 juga mempunyai kemampuan mengangkut pesawat serang, hanya saja daya angkutnya dibawah I-400 dan I-401. I-400 dan I-401 masing-masing mengangkut 3 Seiran, sedangkan I-13 dan I-14 masing-masing mengangkut 2 Seiran.

Sayangnya karena Jepang terlanjur menyerah akibat serangan bom atom di Hiroshima dan Nagasaki, maka divisi 631 Kukotai pun berbalik arah. 1-13 mengalami kerusakan berat karena serangan pesawat AS. I-400 sendiri pun akhirnya dikuasai. Para awaknya diperintahkan untuk menyerah kepada kapal perusak. Akhirnya, kapal selam berteknologi paling canggih pada zamannya ini pun jatuh ke tangan amrik..